ЭВОЛЮЦИОННЫЕ ПРЕОБРАЗОВАНИЯ ЗАРОДЫШЕЙ У РАСТЕНИЙ С ЧЕТВЕРТОЙ ФОРМОЙ ПАРАЗИТИЗМА (ФОРМА «ORCHIDACEAE»)]

ЗАРОДЫШИ В ЗРЕЛЫХ СЕМЕНАХ

Сем. Орхидных представлено в основном весьма высокоспециализированными формами аллелопаразитных консорциев.

Основные тенденции здесь в целом те же, что и в других исследованных группах паразитных покрытосеменных растений: усиление обли-

гатности паразитизма, совершенствование процесса чужеядности (выраженного, как и у других аллелопаразитов, в форме фагоцитоза гиф микоризного гриба), интенсификация производства семян, снижение активности фотосинтезирующего аппарата, все более ранний (онтогенетически) переход спорофита к чужеядному питанию.

На примере представителей семейства можно пытаться проследить эволюцию отдельных систем; однако очень трудно установить отдельные этапы эволюции (уровни специализации) на основе сопряженного анализа различных эволирующих комплексов. В отношении Орхидных, как и в отношении ранее рассмотренных групп паразитных растений, мы использовали единственно возможный критерий уровня специализации — величину отличий совокупности признаков паразитных растений от признаков фотоавтотрофных растений.

Хотя для всех Орхидных характерно преобразование радикулярной области зародыша в гаусториальные фагоцитарные структуры, адвентивные микоризные корни у сравнительно менее специализированных зеленых орхидей, таких как Bletilla, Thunia, более близки по способу образования и строению к корням автотрофных растений, нежели к гаусто- риальным системам почти или совсем бесхлорофилльных Corallorhiza и Epipogium.

Всем Орхидным свойствен общий специализированный тип фагоцитоза — толипофагия, а также особый способ перехода к чужеядности, который заключается в том, что контакт цветкового растения с гифами микоризного гриба происходит еще до начала морфогенетической активности зародыша спорофита.

В процессе функциональной эволюции Орхидных происходило усиление взаимной зависимости партнеров по аллелопаразитному симбиозу. Для некоторых видов Bletilla (например, для В. hyacinthina) и для Sobralia macrantha, имеющих хорошо развитые зеленые листья, Бернар (Bernard, 1909) и Бургефф (Burgeff, 1936) отмечают возможность асимбиотического (без микоризного гриба) прорастания и развития. Нерегулярное заражение грибом адвентивных корней и независимое развитие Bletilla в присутствии витаминов (в случае выращивания на искусственной питательной среде) — факты, свидетельствующие в пользу сравнительно малой специализации названных орхидей (Burges, 1936; Mariat, 1952,. и др.).

Интересно, что для указанных выше Bletilla и Sobralia и близких к ним по габитусу и особенностям развития Thunia, Epidendrum, Polystaehiay Platyelinis, Dendroehilum характерно наличие в зрелых семенах зародышей с зачатками семядолей (Treub, 1879; Pfitzer, 1889; Bernard, 1909; Rendle, 1930; Burgeff, 1936; Swamy, 1949; Поддубная-Арнольди, Селезнева, 1957; 1965; Терёхин, Никитичева, 1968).

Симбиотическое прорастание в естественных условиях — явление несравненно более обычное для орхидей, нежели случаи асимбиотического развития, хотя они известны и у некоторых более специализированных орхидей, например у Laelia, Cattleya, некоторых видов Cymbidium (Bur- geff, 1936, 1954). У последних возможности асимбиотического развития очень ограничены: вскоре после начала асимбиотического прорастания развитие их останавливается и продолжается лишь после контакта с микоризным грибом. Нерегулярность заражения грибом адвентивных корней или развитие на них корневых волосков отмечены у многих сравнительно менее специализированных зеленых орхидей, и в частности у Cy- pripedium ealeeolus, видов Orchis, у Aplectrum Memale и других растений

(Burgeff, 1936; Vermeulen, 1947; Schumcker, 1959а, и др.)* Нормальное развитие при полном отсутствии микоризного гриба было отмечено у Calypso borealis (Schmucker, 1959а).

Обычные симбионты Орхидных — базидиомицеты (как правило, ги- меномицеты) из родов Rhizoctonia, Marasmium, Xerotus, Armillaria, Cor- Ucumi Fomes. Интересно в этой связи отметить, что эволюционный переход Орхидных к бесхлорофилльному существованию обычно связан со сменой гриба-микоризообразователя. Было обнаружено, что у Corallorhiza9 Epipogiumi Didymoplexis и других бесхлорофилльных орхидей микоризйые грибы иные, чем у большинства зеленых (Schmucker, 1959а).

Существенным признаком, указывающим на тенденцию утраты автотрофных способов питания по мере специализации к паразитизму, может служить эволюция протокорма (зародыша-протосомы). Для некоторых менее специализированных паразитных форм с развитыми аппаратами дополнительного автотрофного питания характерен короткий период развития и существования протокорма, например, у Angraecumi Vanda9 Phalaenopsis (Harley, 1959). Хотя этот признак в пределах семейства может варьировать от рода к роду или даже от вида к виду, в пределах одного рода (короткое существование протокорма у Orehys morio и длительное, в течение многих лет, у О. ustulata), тем не менее для группы бесхлорофилльных орхидей типично в общем более длительное существование протокорма.

Отчетливое направление к постепенной редукции хлорофиллоносного аппарата у Орхидных означает угасание фотосинтетической активности. Здесь очевиден постепенный переход от групп с хорошо развитой системой зеленых листьев к группам почти бесхлорофилльных растений с листьями, редуцированными до чешуй.

В настоящее время среди Орхидных известны следуюпще более или менее бесхлорофилльные растения с редуцированными листовым аппаратом: Stereosandrai Lecanorchisi Galeolai Cyrtosiai Limodorumi Aphyllor- Chisi Gastrodiai Didymoplexisi Cystorchisi Neottiai Yoaniai Wullschlaegeliai Hexapleetrisi Malaxisi Corallorhizai Epipogium некоторые виды Pachychilusi Epipaetisi Zeuxinei а также Goodyera repens, Myrmeehis glabra, Vanilla aphylla, BletiUa aphylla, Pogonia dilatata, Cymbidium maerorhizum (Pfitzer, 1889; Schlechter, 1927; Burgeff, 1932; 1936; Montfort, 1940; Schaede, 1948; Под- дубная-Арнольди, Селезнева, 1957; Schmucker, 1959a).

Тенденция от зеленых к бесхлорофилльным формам в сем. Орхидных в общем совпадает с направлением эволюции других исследованных признаков. Однако следует иметь в виду, что в отдельных группах признак большей или меньшей бесхлорофилльности может весьма варьировать. Так, в роде Zeuxine встречаются как зеленые, так и более или менее голопаразитные (Z. purpureseens) растения (Burgeff, 1932; Schmucker, 1959а). Высокая степень флюктуации хлорофиллоносности характерна для родов: Bletilla9 Cephalantherai Epipaetisi Pogoniai Vanillai Cystorehisi Pahyehilusi Zeuxinei Cymbidiumi Platantherai а также видов Corallorhiza Innatai Cephalanthera alba, Epipaetis latifolia (Schlechter, 1927; Burgeff, 1932; Renner, 1938; Поддубная-Арнольди, Селезнева, 1957; Schmucker, 1959а, и др.). Бургефф (Burgeff, 1932), Монфор (Montfort, 1940), Монфор и Кустер (Montfort, Kuster, 1940) указывали, что бесхлорофилльные формы можно обнаружить у большинства зеленых видов орхидей.

Исходя из изложенного выше, мы имеем возможность наметить некоторые наиболее общие эволюционные тенденции в сем. Орхидных и при-

близительно очертить основные группы, отражающие тот или иной уровень функциональной специа- V              лизации.

уХ              Первая группа включает в себя

лД              паразитные растения, наиболее

УМ              близкие по своим свойствам к авто-

Д/              трофным растениям. Сюда, по-

)Г              видимому, могут быть отнесены

Jyi              Bletilla9 Sobraliai Platyclinisi Den-

Д              droehilum, Epidendrumi Polystachia

¦j/ч              и близкие к ним растения. Сле-

Л              дующая группа объединяет в ос-

HrY              новном зеленые орхидеи, близкие J              по тем или иным свойствам к пре-

')              дыдущей группе растений, но

у              несколько более специализирован-

/              ные — Cymbidiumi Paphiopedilumi

Vandai Habenariai Calanthei Gym- Uadeniai Platanthera и некото- рые другие растения.

Рис. 29. Строение зародышей в зрелых рофилльные виды из родов Neot- семенах некоторых представителей сем. f.              г*              .

Orchidaceae (1-я группа специализации).              Coodyerai Castrodiai Pogoniai

I-Bletilla Stricta; 2 - Tkunia marsckalliana.              Comllorhtza, EpipOgium ИДР.

с — семядоля.              оародыши Орхидных имеют

одну примечательную особенность: у них наиболее заметно расхождение между результатами общей и дифференциальной редукции, т. е. одному уровню дифференциальной редукции зародышей могут соответствовать несколько уровней общей редукции биомассы, и наоборот. />В соответствии с принятыми нами критериями уровня дифференциации зародышей в сем. Орхидных можно выделить пять групп, различающихся уровнями общей и дифференциальной редукции зародыша. В первую группу мы включаем растения, зародыши которых представлены в зрелом семени многоклеточным телом, с более или менее отчетливой полярной дифференциацией (по размерам и содержимому клеток), с хорошо выраженной эмбриодермой. Этот уровень дифференциации зародыша соответствует приблизительно стадии сердечка зародыша двудольных растений, с тем существенным различием, что здесь отсутствует нормально дифференцированная радикула я имеется зачаток семядоли (рис. 29,1—2)) В эту группу мы включаем изученные нами виды Bletilla (В. Strietai

В.              Hyaeinthinai В. florida), Thunia marshalliana (Терёхин, Никитичева, и Calopogon pulehellus, а также зародыши Sobralia maerantha (Treub, 1879), Platyelinis sp., Dendroehilum sp. (Swamy, 1949), Polystaehia miero- bambusa, Epidendrum vitellinum (Veyret, 1965). Впервые строение зародыша с зачатком семядоли было прослежено Трейбом (Treub, 1879) у Sobralia maerantha и Бернаром (Bernard, 1909) у BletiUa hyaeinthina.

Вторая группа представлена растениями, зародыши в зрелых семенах которых находятся в состоянии многоклеточного глобулярного проэмбрио с отчетливо выраженной эмбриодермой и более или менее явственной полярной дифференциацией зародыша по величине клеток, а часто и по их содержимому (рис.

Рис. 30. Строение зародышей в зрелых семенах некоторых представителей сем. OrchU daceae (2-я группа специализации).

I — Paphiopedilum insigne\ 2 — Cymbidium lowianum\ 3 — Vanda tricolor; 4 — Habenaria albida. an — апикальный полюс зародыша; бз — базальный полюс зародыша.

phyllum patens, Wulschlaegelia ' aphylla, Calanthe veitehii, Orchis laxiflora (40—50 клеток), Disa patens, Erythrodes plantaginea, Microtis unifolia, Eria barbata, Gymnadenia conopsea, Liparis elata, Platanthera bifolia, Bras- sia caudata (30—40 клеток). Зародыши растений этой группы специализации значительно различаются по общей биомассе и числу составляющих их клеток, оставаясь на одном уровне дифференциальной редукции. Этот пример хорошо иллюстрирует различное действие естественного отбора в случае двух разных форм редукции.

В третью группу входят растения, зародыши в зрелых семенах которых представлены малоклеточным глобулярным проэмбрио (15—30 клеток на продольном медианном срезе через зародыш). В пределах именно этой группы растений происходит переход к безлистным, бесхлорофилль- ным видам орхидей. Сюда мы относим Neottia nidus-avis, Spiranthes атоепа, Liparis \condylobulbon, Cypripedium guttatum, Pogonia ophioglossoides,

Epipactis Iatifolia1 Satyrium nepalense, Orchis Jnascula1 0. maculata, 0. 7ш- Iitaris и др. (рис. 31, I—4). Зародыши в зрелых семенах этих растений обычно имеют хорошо дифференцированную эмбриодерму; полярная дифференциация не выражена или выражена очень слабо. Интересно, что в некоторых случаях упомянутое выше различное действие отбора на общую и дифференциальную редукцию сказывается уже в пределах одного рода (рис. 31, S1 4).

Следующий, четвертый, этап специализации представлен немногими бесхлорофилльными видами орхидей: Corallorhiza maculata, С. multiflora1

С.              innata, С. Stricta и Gastrodia elata. Зародыши в зрелых семенах этих растений представлены малоклеточными образованиями (12—25 клеток на продольном медианном срезе через зародыш) и по строению апикальной области очень сходны с зародышами предшествующей группы. Однако базальная область их зародышей обнаруживает более далеко зашедшую - специализацию. Например, клетки базальной области зародышей Corallo- rhiza и Gastrodia не обнаруживают уже дифференциации на эмбриодерму и основную ткань. Вся базальная область проэмбрио представлена здесь паренхиматозными, сравнительно более крупными клетками, которые имеют высокую степень специализации к гаусториальной функции. В пределах рода Corallorhiza можно такще обнаружить разное действие естественного отбора на общую и дифференциальную редукцию (рис. 32, 1—2).

Последняя, пятая, группа специализации зародышей орхидей представлена видом Epipogium aphyllum. Зародыш в зрелом семени E. aphyl- Ium является стадией раннего проэмбрио, соответствующей примерно стадии октантов (рис. 32, 4). Зародыш состоит всего из 9 клеток, расположенных типичным для стадии октантов образом.

Литература по строению зародышей в зрелых семенах орхидей скудна. Среди немногих источников следует отметить уже упоминавшуюся выше основательную работу Трейба (Treub, 1879), а также работу Бернара (Bernard, 1909) по изучению эмбриогенеза и строения зрелых зародышей у Sobralia macrantha и Bletilla hyacinthina.

По литературным источникам нам известно строение зародышей в зрелых семенах Epidendrum cochleatum (Sharp, 1912), Phalaenopsis grandi- flora (Treub, 1979), Wullschlaegelia aphylla (Johow, 1885), Didymoplexis minor (Burgeff, 1936), гибрида между Cattleya massaiana и С. Irionaei1 Cattleya mendelii (Shushan, 1959), Listera Ovata1 Epipactis palustris (Treub, 1879), Cypripedium parviflorum (Carlson, 1940), С. spectabile (Treub, 1879) и некоторых других растений.

Наши результаты изучения строения зародышей в зрелых семенах орхидей во всех случаях совпали с данными предшествующих исследователей.

Сопряженный анализ изменений в образе жизни и строении зародышей аллелопаразитных Орхидных показывает, что общая и дифференциальная редукция зародышей у них усиливается по мере совершенствования паразитного образа жизни. Форма дифференциальной редукции зародышей, выражающаяся в полной элиминации радикулы, соответствует способу аллелопаразитизма в этой группе растений.

Результаты исследования семенной продуктивности Орхидных показывают, что увеличение дискретности в распределении пищевого субстрата при переходе к чужеядному питанию и здесь имеет важнейшее значение (табл. 5). Как раз Орхидные дают примеры максимальной семенной продуктивности среди всех цветковых (до 4 ООО ООО семян в одном плоде). Можно думать поэтому, что отбор на производство большого числа семян за счет уменьшения биомассы отдельного семени (т. е. в конечном счете отбор в направлении общей редукции) происходил и происходит здесь весьма энергично. Успешным результатам этого направления отбора несомненно способствовали некоторые особенности взаимоотношений цветкового растения с микоризным грибом. Напомним, что проникновение гиф микориз-

/>

Рис. 31. Строение зародышей в зрелых семенах некоторых представителей сем. Orchidaceae (3-я группа специализации). — Neottia nidus-avis; 2 — Pogonia ophioglossoides; 3 — Orchis maculata] 4 — Orchis militaris. an — апикальный полюс зародыша; бз — базальный полюс зародыша.

0.05 мм

Рис. 32. Строение зародышей в зрелых семенах некоторых представителей сем. Orehidaceae (4 и 5-я группы специализации).

J — Corallorhiza innata\ 2 — С. stricta\ 3 — Gastrodia elata\ 4 — Epigogium aphyllum.

Особенности семенного воспроизводства у некоторых представителей

сем. Orchidaceae

* Данные в расчете на один плодоносящий побег.

ного гриба в ткани зародыша происходит у Орхидных еще до начала морфогенетической активности зародыша при его прорастании. Таким образом, отпадает необходимость в запасе резервных веществ в самом семени, обеспечивающих энергетические потребности проростка. Действительно, зрелые семена Орхидных полностью лишены эндосперма (лишь у некоторых Apostasioideae сохраняется одноклеточный слой эндосперма под семенной оболочкой).