РАЗЛОЖЕНИЕ ОРГАНИЧЕСКИХ ОСТАТКОВ И ЗНАЧЕНИЕ ЖИВОТНЫХ В ЭТОМ ПРОДЕССЕ

Тот факт, что животные (вернее сапрофаги) играют значительную роль в разложении органических остатков, хорошо доказан в достаточно обширной литературе по этому вопросу. Можно сослаться лишь на обзоры и монографии, посвященные ему [Курчева, 1971; Dickinson, Pugh, 1974; Crossley, 1977; Swift et al., 1979; Стриганова, 1980].

Скорость разложения листового и травянистого опада в широколиственных лесах при участии всех групп сапротроф- ного комплекса увеличивается в среднем в 2—3 раза по сравнению с микробиальным разложением. При этом главным агентом разложения являются крупные сапрофаги. Скорость разложения при этом зависит от вида опада, поскольку некоторые виды (особенно свежего) опада используются в пищу плохо [Satchell, Lowe, 1967; Стриганова, 1980]. Но в большинстве случаев в естественных сообществах величина разложения практически пропорциональна численности почвенных сапрофагов, вне зависимости от того, являются ли различия,в численности почвенных животных результатом естественных процессов [Кудряшева, 1976; Isepy, 1974] или загрязнения местообитаний тяжелыми металлами [Strojan, 1978], инсектицидами [Edwards et al., 1969; Weary, Mer- riam, 1978], или восстановления нарушенных участков [Vim- merstedt, Finney, 1973; Torne, 1978; Hutson, 1980].

В широколиственных лесах величина разложения листового опада колеблется в пределах 30—100% от величины ежегодного опада [Курчева, 1971; Кудряшева, 1976; Isepy,

1974. при участии всех групп свпротрофного комплекса в разложении, в сухих субтропических лесах Австралии — в пределах 50% от величины ежегодного опада IMacauley,
1975. , в тропических равнинных лесах — 93—420% от массы листовой подстилки, в предгорных — 68—120% и высокогорных — 43—46% [Tanner, 1981].
      В травянистых экосистемах величина разложения — 27—60% от величины ежегодного растительного опада [Курчева, 1971; Tesarova, 1977; Abouguendia, Whitman, 1979]. Травянистые остатки разрушаются животными несколько хуже, чем листовой опад.

Невысокая численность и биомасса сапрофагов в тундровых сообществах отражаются на низкой величине разложения травянистого оиада в тундре — 4,7—34% _ [Douce, Crossley, 1982]. При этом животные увеличивают скорость разложения максимально на 40%. Их основное влияние при этом определяется стимулированием развития сапротрофной микрофлоры [Douce, Webb, 1978].

В полупустынных кустарниковых зарослях величина разложения опада — 23% от массы подстилки [Specht, 1981], в травянистых сообществах — 29%, при этом в отсутствие животных — 15% [Vossbrinck et al., 1979]. Вместе с тем в sfdx Же местообитаниях термита способны разрушать до 90% подстилки [Elkins et al., 1982].

В пустынных экосистемах потери веса подстилки в течение вегетационного сезона около 55%, а за зимний период — 23—29%. Исключение из разложения микроартропод сни жает его скорость на 50%, а исключение еще и грибов — почти на 80% [Santos, Whitford, 1981, 1983; Santos et al., 1981].

Хвойный опад разрушается очень медленно по сравнению с листовым. Скорость его разложения — около 30% от массы подстилки [Глазов, 1979; Berg, Staaf, 1980а]. Опад разлагается за счет грибов, почвенные животные не играют существенной роли, за исключением энхитреид и панцирных клещей [Криволуцкий, 1968; Berg et al., 1980а]. Исключение животных из разложения замедляет его на 4—10% [Глазов, 1979; Berg et al., 1980а]. Интересно, что фтиракариды замедляют процесс разложения, питаясь, по-видимому, грибами [Berg et al., 1980а]. Главная причина медленного разложения хвойного опада — высокое содержание лигнина и веществ, имеющих фунгицидные свойства [Berg, Staaf, 1980b; Berg et al., 1980b).

Значительно хуже разлагается моховий опад и опад вереска на пусто'шах. Скорость разложения первого около 8% в год, пр'и исключении животных — около 4%, второго — около 13—15% как при участии, так и в отсутствие животных.

В противоположность растительному опаду животный опад разлагается интенсивно. 8а первые две недели остатки многоножек разлагаются на 40%, домовых сверчков — на 15—25%. Через год от первых остается 30% начальной массы, от вторых — 0—15%. Существенно для разложения высокое содержание кальция в трупах [Seadstedt, Tate, 1981].

Много исследований посвящено роли копрофагов в разложении навоза. На пастбищах Дании навоз разлагается во влажный год за 50—65 дней, но в сухой год за этот же период лишь на 35%. Микробиальное разложение несущественно [Holter, 1979]. Овечий навоз за месяц разлагается на 35%, в отсутствие животных — на 13% [Olechowicz, 1977]. На пастбищах в Японии коровий навоз разлагается полностью в течение 14—15 мес, в лесу — 10 мес, причем животные исчезают, на седьмой — восьмой месяц разложения [Nakamura, 1975]. Главные агенты разложения навоза на пастбищах — личинки двукрылых жуки-копрофаги, затем включаются дождевые черви [Nakamura, 1975; Olecbowicz, 1976], в лесу двукрылые, диплоподы [Nakamura, 1975]. Скорость

разложения навоза зависят от его вида: свиной, кбнский, крупного рогатого скота [Curry, 19761. Трупы животных на 70% разлагаются за счет назальных мух примерно через неделю после смерти [Putman, 1976].

О разложении древесных остатков известно немного, хотя Б. М. Мамаев и Д. Ф. Соколов еще в 1960 г. установили стадии участия животных в разложении древесины. Термиты, непосредственно питающиеся древесиной, съедают ежегодно 25% древесного опада в кустарниковых зарослях Австралии, примерно такие же величины получены для других тропических сообществ [Lee, Wood, 1971]. В сообществах умеренного пояса древесина разлагается достаточно медленно, особенно у стоящих деревьев. Разложение древесины становится заметным с момента заселения ее животными, буравящими-мертвую древесину, и примерно в течение четырех лет скорость разложения постоянна. Затем она резко увеличивается уже на стадии мацерации древесины.

До настоящего времени считалось, что разложение корневых остатков в почве осуществляется практически только за счет деятельности микроорганизмов. На поверхности почвы корневые остатки разлагаются подобно надземному опаду [Ward, Wilson, 1974; Pomianowska-Pilipuk, 1976], только несколько медленнее, и действительно значение животных в этом процессе невелико. Однако эти исследования прове- дёны на открытых участках, где значение животных в разложении надземного опада также невелико. Р. И. Злотин' [1975], проведший опыты по разложению корнеотпада в почве, также утверждал, что мертвые корневые остатки в почве разлагаются за счет микроорганизмов — 28—30% от исходной массы в год, тогда животные ускоряют разложение всею лишь на 2—4% в год. Между тем еще в 1936 г. Джекот [Jacot, 1936] отметил выедание мертвых корней микроар- троподами и их личинками. Частицы корней в кишечнике дождевых червей обнаружил Пирс [Piearce, 1978]. Как уже говорилось выше, диплоподы также поедают корневой отпад степных растений [Покаржевский, 1981]. Наконец, распределение почвенных животных в почве хорошо коррелирует

Таблица 42. Разложение надземного я корневого опада (в % от исходного) в луговой степи [по Покаржсвскому, 19816]

с распределением гумуса и корневых систем в почве [Гиляров, 1947, 1968].

Величина микробиального разложения (варианты с нафталином) при исключении всех групп почвенной фауны у корневых остатков в 1,5—2 раза выше, чем у надземного опада. Приблизительно в 1,5 раза выше скорость разложения кор- неотпада по сравнению с надземным опадом при допуске к разложению мелких животных и примерно вдвое выше эта величина при допуске к разложению всех групп сапротроф- ных организмов.

Следовательно, значение поДвейных Животных в разложении корневых остатков значительно выше, чем в разложении надземного опада Крупные почвенные животные, в первую очередь дождевые черви, предпочитают корневые остатки. Следы деятельности дождевых червей хорошо были заметны в контрольном варианте. Почва в обоих контрольных вариантах была хорошо структурирована, тогда как в варианте с исключением животных из разложения она оставалась бесструктурной, как и в начале опыта.

Расхождение между результатами Р. И. Злотина [1975] и нашими [Покаржевский, 198161 обусловлено различиями в методиках. Р. И. Злотин применял плоские мешочки, тогда как мы объемные (площадью 50 см2 и высотой 10 см). Учитывая, что в таком объеме в верхнем слое почвы встречается лишь одна особь дождевого червя, легко понять, что животные не могли попасть в плоские мешки, врытые перпендикулярно в почву (слишком мала площадь сечения). Мало было и число заложенных Р. И. Злотиным проб — 4, в наших опытах — 10. Все это и предопределило фактическое неучастие почвенных животных в разложении мертвых корней в опытах Р. И. Злотина.

Малодоказательны и исследования Р. И. Злотиным абиотического разложения степной ветоши [Злотин, 1969а, 1979; Злотин, Ходашова, 1974].

Потери веса растительных остатков при действии абиотических факторов могут объясняться вымыванием растворимых соединений дождевыми и талыми водами, распадом сложных органических соединений в результате гидролиза, термолиза или фотолиза с последующим вымыванием растворимых соединений.

Вымывание неорганических ионов и влияние на этот процесс размораживания — замораживания мертвого растительного опада показано еще в начале столетия С. П. Крав- ковым [1908, 1911]. Легко вымываются из мертвых остатков свободные аминокислоты, органические соли и кислоты, олиго- и моносахариды Могут вымываться под действием осадков некоторые белки, крахмал, пектиновые вещества. Неферментативный гидротермолиз может идти у гемицеллюлоз. Некоторые листья содержат до 25% веществ, вымываемых водой [Swift et al., 1979], и при промывании талыми водами теряют 25—28% своего веса. В лабораторных условиях стерильные листья, находившиеся в стерильных условиях и в течение пяти месяцев ежемесячно однократно промывавшиеся стерильными водами, к концу опыта теряли 12—26% исходного веса [Частухин, Николаевская, 1968]. Но в природных условиях, за исключением периода снеготаяния, доля прямого вымывания невелика, так как большая часть воды даже после сильных дождей удерживается подстилкой. Следовательно, заметные потери веса растительного опада в результате действия абиотических факторов возможны, но они собственно не имеют отношения к минерализации или разрушению органического вещества, а являются результатом «абиогенного» выщелачивания растворимых веществ из мертвых растительных остатков.

Однако Р. И. Злотин [1979] утверждает, что сложные органические соединения, входящие в состав растительного опада, могут разлагаться и разлагаются в открытых ландшафтах под действием прямой солнечной радиации. При этом доля «абиогенного» разложения в луговой степи Центрально-Черноземного заповедника достигает 70% от величины общего разложения растительных остатков за летний сезон. В качестве теоретического обоснования фотолиза органических остатков он ссылается на труды академика

А.              Н. Теренина [1947, 1967], а в качестве доказательства — на собственные эксперименты по исключению биотических факторов из разложения растительных остатков Ниже мы рассмотрим возможность «абиогенной» минерализации вообще в естественных условиях и результаты экспериментов Р. И. Злотина, в частности.

После вымывания растворимых соединений из мертвых органических остатков основу их химического состава представляют целлюлоза и лигнин, а также гемицеллюлозы. Именно разрушение этих веществ и определяет потери веса растительных остатков при дальнейшем разложении. Целлюлозные волокна теряют механическую прочность под действием ультрафиолетовой радиации с длиной волны менее 300 нмк в результате прямого фотолиза [Теренин, 1947, 1967]. В -солнечной радиации доля таких волн незаметна, а излучение с длиной волны 315—400 нмк составляет несколько процентов от общей энергии солнечной радиации в летний период [JIapxep, 1978]. Поэтому при облучении солнечным светом неокрашенной целлюлозы потери веса ее пренебрежимо малы [Теренин, 1947], а аминогруппы которыми относительно богаты растительные остатки* препятствуют фотолизу целлюлозы. Сенсибилизируют целлюлозу к фотораспаду антрахиноновые группы и некоторые другие группы, доля которых в растительных остатках невелика или ничтожна [Александрова, 1980]. Белковые молекулы еще в меньшей степени подвержены фотолизу под действием солнечного света [Теренин, 1947, 1967]. Лигнин вообще наиболее устойчив к разложению среди других ком- шонентов мертвых растительных тканей. Следовательно, ссылки Р. И. Злотина на труды А. Н. Теренина как на теоретическое обоснование фотолиза мертвых растительных тканей несостоятельны. Если целлюлоза, лигнин или другие компоненты растительных остатков и разрушаются под действием ультрафиолетовой радиации, то в таких количествах, которые не могут быть достоверно отмечены при той грубой методике, которую использовал Р. И. Злотин.

Почему же тогда различия между вариантами с исключением биотических факторов разложения (или «абиогенным» разложением) и вариантами с участием в разложении микроорганизмов или микроорганизмов и животных в луговой степи незначительны в опытах Р. И. Злотина? В качестве ингибитора микробиологической активности он использовал химически чистый толуол, которым периодически смачивал поверхность опада. При этом, по его наблюдениям за выделением углекислоты из опада, микробиологическая активность после обработки проявлялась нэ 10—15-й день и то в ограниченных размерах. Вес опада степных злаков, периодически (в лабораторных условиях?) увлажняемых толуолом, не уменьшался и в опаде резко не снижалось содержание жиров [Злотин, Ходашова, 1974]. Но авторы не учли возможной целлюлозолитической активности самого ингибитора.

Нами была проверена целлюлозолитическая активность ингибиторов микробиологической активности (трлуола, азида натрия, сулемы) в лабораторных условиях. Для этого в бюксы с 5 г сухого опада дуба или злаков добавляли по 5 мл (к опаду дуба) и 10 мл (к опаду злаков) толуола или 0,02%-ного раствора азида натрия, или сулемы (насыщенный раствор). Контролем служили бюксы с опадом, смоченным соответствующим количеством воды. Целлюлозолити- ческая активность определялась по отношению к карбокси- метилцеллюлозе (КМЦ) или микрокристаллической целлюлозе (МКЦ). Из бюксов отбирали навески, соответствующие 1 г в сухой массе. К ним добавляли по 1,5 мл 1%-ного КМЦ или МКЦ я доводили до объема 25 мл. Инкубация образцов проходила при 35° в течение 16 ч в термостате без встряхи-

Таблица 48 Отношение концентраций редуцирующих сахаров в образцах, обработанных ингибиторами, к контролю в начале и конце

инкубации

ваняя образцов. Растворимые редуцирующие сахара определялись в начале опыта и по истечении инкубации в образцах по методу Шомоди-Нильсена [Хазиев, 1976]. Разница концентрации редуцирующих веществ являлась показателем целлюлозолитичеекой активности в образцах.

Целлюлозолитическая активность растительных остатков, обработанных различными ингибиторами,, значительно выше, чем в контрольных образцах [табл. 43], при этом растворимая карбоксиметилцеллюлоза расщепляется интенсивнее, чем микрокристаллическая целлюлоза. Интересно, что соотношение концентраций редуцирующих сахаров в образцах,. обработанных ингибиторами и контрольных, изменяется в течение инкубации, но в дубовом опаде оно всегда выше единицы, тогда как в опаде злаков при обработке толуолом в начале инкубации оно может быть равно или ниже единицы. Это свидетельствует о том, что ингибиторы сами по себе обладают разрушающими свойствами по отношению к углеводным компонентам мертвых растительных остатков.

Инкубирование образцов, обработанных ингибиторами, доказывает, что целлюлозолитическая активность в образцах* обработанных толуолом, в 2—10 раз выше, чем в контрольных, и в 1,2—4 раза выше, чем в обработанных другими ингибиторами. Это можно объяснить как усилением разрушающего действия толуола при инкубации, так и активированием ферментов, расщепляющих клетчатку. Последние могут иметь как микробиальное происхождение (толуол вызывает лизис микроорганизмов), так и принадлежать собственно растительным остаткам. Это же касается и других ингибиторов.

Очевидно одно, что использование толуола в опитах Р. И. Злотина может быть и привело к гибели микроорганизмов на опаде, но не уменьшило, а увеличило распад клетчатки и других углеводов, что и обусловило потери веса опада при «абиогенном разложении». Ясно, что к действию срдйечной радиации эти потери веса отношения не имеют.

Мнение Р. И. Злотина [1979] о том, что в пустынных и полупустынных экосистемах значение абиотических факторов, а именно прямой солнечной радиации велико, опровергается работой американских исследователей [Vossbrinck et al., 1979], показавших, что при обработке растительного опада в полупустынном сообществе ингибиторами микробиальной активности (насыщенный раствор сулемы и сернокислой меди) потери веса опада наблюдаются только в первый месяц, тогда как в течение последующих восьми месяцев вес опада остается постоянным. При участии в разложении только микроорганизмов или микроорганизмов и животных потери веса наблюдаются в течение всего периода опыта. Авторы связывают потери веса в «абиогенном» варианте опыта с вымыванием • растворимых и легкогидролизуемых соединений из опада. Фотолитические реакция, как следует из этой работы, в полупустыне в растительном опаде не идут, несмотря на длительную экспозицию. Общие потери веса опада за девять месяцев составили около 10%, при этом около половины потерь пришлось на вымывание подвижных форм соединений.

Существует также мнение, что стоящие сухие стебли и листья растений особенно подвержены «абиогенной^) минерализации, так как целлюлозолитическая микрофлора не функционирует на этих стеблях и отсутствует на определенной высоте над уровне^ почвы. Для проверки этого предположения в луговом сообществе в окрестностях г. Ческе Будейовицы были взяты пробы на микрофлору стоящих сухих стеблей злаков и лежащих на почве. Пробы были взяты на высоте от 5 см над уровнем почвы через каждые 20 см до высоты 85 см и выше. Для этого стерильными ножницами были взяты куски стеблей на разной высоте, измельчены, помещены в стерильную воду и в течение двух часов перемешаны на качалке. Численность микроорганизмов определена методом предельных разбавлений на жидкой среде Гетчинсона для выделения целлюлозоразлагающих аэробов. В качестве источника целлюлозы были использованы беззольные фильтры. Засеянные про-

Таблица 44 Численность целлюлозолитичесних микроорганизмов На стеблях злаков (число клеток на 1 г сухой массы)

бирки помещали в термостат при 27°. Наблюдение за ростом микроорганизмов продолжалось в течение 20 дней.

В целом численность целлюлозолитических микроорганизмов снижается с увеличением высоты (табл., 44). Но важно, что численность микроорганизмов (практически все растущие микроорганизмы были представлены грибами) на лежащих на почве стеблях злаков была значительно ниже, чем у стоящих стеблей злаков. Это свидетельствует о том, что при благоприятных условиях целлюлозолитическая микрофлора на стоящих стеблях способна расщеплять целлюлозу, и следовательно относить потери веса стоящих стеблей за счет «абиогенного» разложения абсурдно.

По-видимому, процессы разложения благодаря’ наличию целлюлозолитической микрофлоры на стоящих растениях начинаются уже на первых стадиях отмирания отдельных листьев. Растения попадают на почву уже пройдя определенные стадии разложения. Возможно, что в густых травянистых сообществах (на лесных полянах, лугах-в луговых степях) важные стадии разложения проходят на отмерших растениях, стоящих на корню. Следовательно, опыты Р. И. Злотина не доказывают наличия «абиогенного» разложения в естественных условиях, а их результаты объясняются, на наш взгляд, методическими ошибками при проведении экспериментов. Абиогенное разложение, по-видимому, имеет местц в сильно загрязненных и антропогенных экосистемах, где загрязнители, ингибирующие активность микрофлоры и фауны, сами по себе выступают агентами разложения. Это доказывается нашими экспериментами с нсполь- зованием ингибиторов микробиологической активности. Важным абиотическим фактором в экосистемах суши является также пожар.

Таким образом в настоящее время можно считать установленным, кто разложение является процессом биотическим и в нем принимают участие почвенные микроорганизмы и животные сапрофаги. При этом значение животных в отдельных случаях настолько существенно, например в широколиственных лугах и луговых системах, что они предопределяют ход разложения, а следовательно влияют и на круговорот элементов и их динамику в разлагающемся опаде.