МИГРАЦИЯ ЭЛЕМЕНТОВ ЧЕРЕЗ ПОПУЛЯЦИИ ФИТОФАГОВ

В очагах массового размножения важную роль в возврате зольных элементов могут играть листогрызущие личинки насекомых.

Количество экскрементов, выделяемое гусеницями Tort- rix viridana в лесу «Дубравшина» за период развития, в среднем 300 кг/га, максимально — 600 кг/га [Злотин, Ходашо- ва, 1974].

Однако при обычных условиях листогрызущие насекомые, играют значительно меньшую род^ в круговороте, чем сосущие. Масса потребляемого дистогрызами в широколиственных лесах США сухого вещества 30—70 кг/га, сосущими — 100—900 кг/га. Общая величина потребления фитофагами сухого вещества 6—25% от массы листвы, но благодаря сосущим потребление натрия в 2,5—3,5 раза выше его массы в листве. Потребление калия составляет 10—33 % от его мнссы в листве, магния — 4—10%, калия              1,7—3%              [Schowal-

ter et al., 1981].

По сравнению с сапрофагами фитофаги принимают заметное участие в круговороте калия, натрия, фосфора и азота, что обусловлено их высокой концентрацией в живой листве. Возврат в почву других изученных элементов с экскрементами фитофагов, в частности в лесных ценозах, в несколько раз ниже, чем возврат этих элементов в почву сапрофагами. Это связано с кратковременным участием массовых видов фитофагов в годовом цикле элементов в ценозе и с низкой концентрацией ряда элементов в живой листве.

В травянистой, экосистеме (шт. Теннесси, США) масса кальция, потребляемая фитофагами с пищей, составляет 77,82 кг/м2, или И % от его содержания в максимальной фитомассе, калия — 74,11 мг/м2, или 1,5%, натрия — 26,44 мг/м2, или 8,1% [Hook, 1971].

В пастбищной Экосистеме в Англии при высокой интенсивности выпаса фитофаги (овцы и слизни) используют из 74% первичной продукции, кЬторая попадает в пищевые цепи или откладывается в подстилке, 31% сухого вещества, 45% азота, 43% фосфора, 62% калия, 54% кальция и 20% магния [Perkins, 1978].

В хвойных лесах США слизень Ariolimax columbianus, питаясь листьями папоротника Pteridium aquilinum, потребляет в расчете на 1 га 0,876 кг азота (или 19,9% от его содержания в биомассе папоротника), 0,134 кг фосфора (или 26,8%), 0,777 кг калия (или 21,5%), 0,072 кг кальция (или 4%), 0,059 кг магния (или 8,5%), 0,005 кг марганца (или 5%), 0,16 кг железа (или 10%). С экскрементами популяция слизней выделяет 0,347 кг (на 1 га) азота, 0,054 — фосфора, 0,304 — калия, 0,028 — кальция, 0,028 — магния, 0,002 — марганца и 0,006 — железа [Richter, 1979]. 1

По данным Р. И. Злотина и К. С. Ходашовой [1974], позвоночные животные в лесу за зимний период съедают 33,8 кг/ /га веточйого корма, потребляя при этом 469 г/га азота, 346 — кальция, 172 — калия, 103 — магния, 38 — фосфора, 32 — алюминия, 30 — кремния, 14 — серы, 2 — железа и 3 — марганца, или на 1—2 порядка меньше* чем беспозвоночные. Популяции мелких млекопитающих при биомассе 780 г/га ежемесячно поглощают с нищей 17,05 г/га кальция, что примерно в 2,5 раза больше, чем содержится этого элемента в биомассе популяций [Покаржевский, Исаев, 1977]. В луговой экосистеме полевки при плотности 100 экз/га возвращают за вегетационный сезон с экскрементами 5 вг азота, 0,3 кг фосфора и 7 кг калия на 1 га, или около 1/10 максимальной массы этих элементов в урожае растений на лугу [Давыдов, 1979]. Позвоночные, однак^; не играют сколько-нибудь заметной роли в биогенной миграции элементов через пищевые цепи в экосистемах, за исключением пастбищных; гораздо выше их косвенное влияние на этот процесс.

Прямое участие хищников в вовлечении химических элементов в биогенную миграцию элементов составляет не более 1—2% от массы элементов в первичной продукции растений.

Исследования круговорота элементов в наземных сообществах показывают, что особое место среди ресурсов питания почвенных животных занимают азот и его соединения [Satchell, 1963, 1980; Покаржевский, Криволуцкий, 19811. Именно дефицит азота, по мнению Сэтчелла [Satchell, 1980], определяет возможность заселения червями почв. Вместе с тем количество вносимых минеральных удобрений, главным образом азотных, постоянно увеличивается, но это не сказывается на обилии почвенных животных под сельхозкультурами в почве полей. Эхо объясняется тем, что животные используют в пищу не минеральные формы азота, многие из которых ядовиты для животных, а органические его соединения — белки, витамины. И именно белки наряду с калием и фосфором являются лимитирующими факторами в трофической структуре сообществ, животных [Покаржевский, Криволуцкий, 1981; Покаржевский, Гордиенко, 1984]. С другой стороны, усвоение белков и их питательная ценность зависят от их аминокислотного состава, поскольку животные не способны синтезировать или синтезируют в недостаточном количестве 10 аминокислот, необходимых'для построения собственных белков организма и названных поэтому «незаменимыми». К ним относятся лизин, гистидин, аргинин, треонин, валин, метионин, изолейцин, лейцин, фенилаланин и триптофан, и набор этих «незаменимых» аминокислот практически неизменен для всех исследованных видов животйых, от простейших до человека [Проссер, 1977], Следовательно, оценивая ресурсы питания живохных в природе, мы должны в первую очередь обращать внимание на ресурсы «незаменимых» аминокислот.

С этой целью было проведено изучение аминокислотного состава почвенных животных и их пищи в экосистемах Центрально-Черноземного заповедника Шокаржевский и др., 1984], где в течение ряда лет проводятся исследования роли почвенных животных в круговороте веществ.

вотных — 0,05—0,15 г, растительные остатки — 0.2—0,3 г и почва — 1 г сухой массы) в 10 н растворе серной кислоты в течение шести часов при 150°.

Среди почвенных животных наибольшее содержание аминокислот обнаружено в дождевых* червях, наименьшее — в диплоподах (табл. 28). По сравнению с растительными остатками концентрация аминокислот в животных примерно выше на порядок, а по сравнению с почвой — на два порядка (табл. 29). В микроорганизмах содержится примерно сходное с почвенными животными количество аминокислот. Интересно, что в некоторых видах почвенных животных обнаружены следы метионина (это касается взрослых форм насекомых). Не обнаружен метионин и в некоторых видах растительного опада. По сравнению с литературными данными [Reusser et al., 19571 концентрация аминокислот в микроорганизмах в нашем случае была несколько ниже. По Рейусе- ру с соавторами, содержание лизина в 19 видах исследованных ими микроорганизмов колебалось от 25 до 61 мг/г сухой массы, гистидина — от 4 до 43, аргинина — от 19 до 61, треонина — от 8 до 35, валина — от 15 до 43, метионина — от следов до 22, изолейцина — от 10 до 35, лейцина от 20 до 89 и фенилаланина — от следов до 42 мг/г. Низкое содержание аминокислот в почве и растительных остатках свидетельствует о том, что почвенные животные и в первую очередь сапрофаги могут испытывать дефицит незаменимых аминокислот в питании. Особенно это касается метионина, концентрация которого в почве и растительных остатка^ очень низка.

Показательны в этом отношении картины распределения отдельных незаменимых аминокислот в массе различных компонентов экосистем дубравы и луговой степи (табл. 30 и 31). Совершенно очевидно, что подстилка и особенно степной войлок не могут обеспечить многочисленные популяции сапрофагов достаточным количеством «незаменимых» аминокислот. По сути дела, подстилка и войлок не могут быть основной пищей сапрофагов. Значительные запасы аминокислот в почвенных микроорганизмах (биомасса микроорганизмов приводится по В. В. Ковальскому [1974]) указывают на возможность использования их сапрофагами в качестве источника аминокислот. В последних работах по определению биомассы микроорганизмов в луговых степях [Богоев, Гильманов, 1982] приводятся значення биомассы микроорганиз-

12 а Д Покаржевский

Таблица 30. Распределение незаменимых аминокислот (в кг/га) в отдельных компонентах экосистемы лесостепной дубравы

Таблица 31 Распределение незаменимых аминокислот (в кг/га) в отдельных компонентах экосистемы луговой степи

Компонент

Фен

Почва (сдой О—10 см) Травостой Войлок

Корни живые' (0—25 см) Корни мертвые              (0—

25 см) Микроорганизмы Дождевые черви

Кивсяки

Губоногие многоножки

Паукообразные

Моллюски

Насекомые

в травостое

В (ПОЧВЄ и

подстилке

мов, прймерно в 5 раз меньшие, чем в работе В. В. Ковальского. Но и в этом случае основные запасы метионина, лизина, изолеццина и лейцина сосредоточены в массе микроорганизмов.

Если сравнить соотношение запасов аминокислот (в %) в различных трофических группах животных и в их пище, то можно заметить, что для сапрофагов и фитофагов основной лимцтирующей аминокислотой является, по-видимому, метионин, тогда как для хищных в минимуме оказывается гистидин:

Хищники

Листья Травостой, Почва, микроорганизмы, корни              мертвый отпад

Интересно, что для листогрызущих -гусениц дефицит метионина очень высок при учете питания их только листьями. Следовательно, источником этой аминокислоты должна быть другая пища, нежели листья. Такой пищей могут быть микроорганизмы, развивающиеся на поверхности листа, тли, обитающие на листьях. Возможно, что в кишечнике гусениц развивается микрофлора, обеспечивающая гусениц незаменимыми аминокислотами. Отметим также, что соотношение массы аминокислот в телах сапрофагов и в их пищевых ресурсах значительно выше, чем ранее найдено для других веществ, в том числе и белка [Покаржевский, Криволуцкий,

1981; Покаржевский, Гордиенко, 1984]. Это свидетельствует о том, что именно аминокислоты лимитируют биомассу сапрофильных организмов в сообществах лесостепи. Хищники, по-видимому, в целом не лимитируются какой-либо определенной аминокислотой, поскольку их масса в лесостепных экосистемах в 50 раз ниже, чем масса сапрофагов и фитофагов, а концентрация аминокислот в них и их пище примерно одинакова.

Но животные используют полностью запасы доступной пищи лишь в редких случаях, а так как нас в большей степени интересуют сапрофаги, то рассмотрим поток аминокислот через их популяции.

Почвенные сапрофаги в течение сезона в дубраве съедают 127 г/м2 растительных остатков и поглощают вместе с ними 1027 г/м2 почвы, в луговой степи соответственно 126 и 810 [Покаржевский, 1976], причем соотношение ветошь: корневые остатки в питании сапрофагов составляет в луговой степи 1 : 4 [Покаржевский, 1981]. Расчет потребления аминокислот сапрофагами с пищей в лесу и степи показывает; что Их количества недостаточно, чтобы удовлетворить потребности 'популяций. В минимуме при этом находится метионин (табл. 32). Следовательно, сапрофаги должны в условиях дефицита аминокислот в растительной пище и почве использовать в пищу другие источники аминокислот, нежели растительные остатки и почва. Таким источником аминокислот в почве являются микроорганизмы или другие животные. Исходя из приведенных выше данных по содержанию аминокислот в микроорганизмах, их биомасса в почве для полного удовлетворения сапрофагов в метионине должна быть не менее 10—20 мг сухой массы на 1 г сухой почвы. По имеющимся оценкам микробиальной биомассы в почвах лесостепи [Ковальский, 1974; Богоев, Гильманов, 1982], ее величина в 2—5 $аз Ниже, а следовательно только за счет популяций почвенных микроорганизмов сапрофаги не могут удовлетворить свой потребности в аминокислотах. Если это так, то существуют два пути преодоления дефицита аминокислот. Первый — хищничество. Дождевые черви могут использовать в пищу почвенных простейших [Miles, 1963], мокрицы — мелких беспозвоночных [Edney et al., 1974]. Второй путь — существование в пищеварительном тракте условий для размножения микроорганизмов, перерабатывающих растительные остатки и обеспечивающих организм необходимыми аминокислотами. Частным случаем является копрофагия, т. е. поедание экскрементов (собственных), богатых микробиальным белком, с целью восполнить его де-

Таблица 32 Величина потока аминокислот через популяции сапрофагов в экосистемах лесостепи за сезон (в мг/м2 и в % от их массы в средневзвешенной массе популяций сапрофагов)

фицит. Явление Это хорошо изучено у растительноядных грызунов [Наумова, 1981].' Копрофагия известна и для дождевых червей [Pobozsny, 1981; Bouche et al , 1983], и для дип- лопод [МсВгаеут, Reichle, 1971], и для мокриц iHassall, Rushton, 1982]. Следует .указать, что в пищеварительном тракте сапрофагов, например мокриц, может развиваться и не симбиотическая микрофлора, а микроорганизмы, поступающие вместе с пищей (растительными остатками) [Hassall, Jennings, 1975; Reyes, Thiedje, 1976a, Ь]. А это говорит о том, что обеспечение популяций почвенных сапрофагов аминокислотами в любом рлучае зависит от почвенных микроорганизмов. Из этого следует, что в отношении белкового питания почвенные сапрофаги не являются собственно сапро- фитофагами в понимании Б. Р. Стригановой [1980], а относятся к микрофитофагам или хищникам.

Отметим также, что растительноядные млекопитающие, кроме растений, потребляют также и животную пищу. Это хорошо известно для грызунов [Наумова, 1981]. Те животные, которые не используют в пищу животного корма, либо получают необходимые организму животные белки посредством копрофагии или потребления собственных фекалий, бо- гатмх микробиальным белком, либо имеют специальные приспособления желудочно-кишечного тракта, которые позволяют снабдить организм микробиальным белком симбиотической микрофлоры. Аналогичные приспособления есть у растительноядных и сапротрофных беспозвоночных. Саранчовые питаются остатками насекомых или остатками помета копытных [Lavigne, Pfadt, 1964], многие бабочки встречаются на помете, мокрицы, диплороды потребляют собственные экскременты, дождевые черви вне всякого сомнения используют почву как источник микробиального белка, белка простейших и, возможно, водорослей [Штина и др., 1981]. Практика содержания культур растительноядных насекойых показывает, что на определенных стадиях им необходима животная пища, чтобы закончить свое развитие [Стриганова, Чернов, 1980].

Следовательно, ни одно животное не может обойтись без микробиального, или животного, белка. С другой стороны, растения представляют источник легкоусвояемых углеводов, химических элементов и субстрат для развития симбиотических организмов. Мертвые растительные ткани также являются источником минеральных элементов и субстратом для микроорганизмов.

ЗООГЕННЫЕ ФАКТОРЫ МИГРАЦИИ ХИМИЧЕСКИХ ЭЛЕМЕНТОВ

Таким образом, заметное участие в непосредственном вовлечении элементов в миграцию в результате трофической деятельности принимают сапротрофные животные, причем в лесных сообществах обитатели и потребители подстилки, а в луговых, степных и пустынных сообществах — потребители мертвого корнеотнада. Однако при использовании только этих видов пищи популяции почвенных сапрофагов должны испытывать дефицит азота и фосфора, _а в некоторых случаях — калия и натрия. Дефицит азота усугубляется тем, что азот в минеральной форме животными усваивается плохо, а источником азотного питания животных являются белки и аминокислоты. При этом в растительных белках не хватает некоторых незаменимых аминокислот, которые животный организм (будь то простейшее или слон) синтезировать в отличие от заменимых кислот не может. Их достаточно только в животном белке и в белках микроорганизмов. Анализ пищевых потребностей сапротрофных организмов и их участия в биогенной миграции химических элементов через пищевые цепи позволяет утверждamp;ть, что в качестве важного источника азота сапро- трофные животные иснользуют микробиальную массу экосистемы. Микроорганизмы являются и источником фосфора для сапротрофных организмов, Поскольку его мало в доступной форме как в растительных тканях, так и в почве, которую интенсивно поглощают почвецные сапрофаги при питании. Поглощение почвы обусловлено, по-видимому, также потреблением микробной массы в почве, так как на 1 г сухой почвы приходится до нескольких миллиграмм микробиальной биомассы. Из почвы непосредственно сапрофаги получают некоторые минеральные элементы. Растительные остатка используются ими как источник углеводов и ряда минеральных'элементов. Следовательно, микроорганизмы с ресурсами белка и фосфора, лимитирующими продуктивность популяций, являются началом многих трофических целей в экосистеме и следовательно определяют трофическую и, возможно, видовую структуру сообществ животных. Наличие в кишечном тракте сапрофагов азотфиксирую- щих микрооргавшзмов позволяет говорить о том, что сапрофаги обогащают почву азотом.

Фитофаги — вторая по значению группа животных, которая непосредственно влияет на вовлечение элементов в круговорот. Как и другим животным, им необходимы незаменимые аминокислоты, а азот и фосфор являются для них так же, как и для сапрофагов, лимитирующими элементами. Ряд фитофагов используют в пищу животные ткани и известно, что личинки некоторых видов не могут окончить развитие без животной пищи. Другие (среди них грызуны) поедают собственные экскременты, богатые микробиальным белком. Третьи, подобно жвачным, получают белок за счет симбиотических микроорганизмов. Есть среди фитофагов животные, которые используют в пищу микробные клетки, развивающиеся на навозе крупных травоядных. Кстати, эти же источники белка используют и многие сапрофаги. Вероятно (пока это твердо можно сказать только о млекопитающих) фитофаги, по крайней мере на определенной стадии, используют микробиальный или животный белок и тем самым прямо или косвенно зависят от микробного компонента экосистемы. Из растений они, как и сапрофаги, получают углеводы и минеральные вещества.

Азот в виде белковых тел является конструкционным материалом живых организмов биосферы, фосфор в виде молекул органических фосфатов является преобразователем энергии в биосфере. Связь между этими элементами тесна и реализуется в результате деятельности микроорганизмов в экосистемах суши.

Коль и Хейл [Cole, Heil, 1981] предложили гипотезу, что уровни биологически активного ааота в любой живой системе приходят в соответствие с запасами биологически активного фосфора. При этом они приводят следующие факты: изменения форм фосфора в почвенных профилях — хороший индикатор стадий выветривания и достаточно строго коррелируют с накоплением органического углерода и азота в почвенном профиле; существенно коррелирует содержание фосфора и азота в девственных травянистых сообществах; потери азота из органического вещества почв коррелируют с потерями фосфора; фосфор (доступные формы) влияет на’азот- фиксацию и лимитирует скорость фотосинтеза, а также скорость минерализации азота; в водных экосистемах фосфор является фактором, лимитирующим доступность других элементов.

Анализ работ по миграции элементов через популяции животных позволяет говорить о том, что азот п фосфор определяют миграцию элементов по пищевым цепям и биологически активными формами азота являются белки и аминокислоты, а биологически активными формами фосфора — энергетические молекулы органических фосфатов. Доступность фосфора как энергопреобразователя определяет Деятельность микроорганизмов, азотфиксацию и аккумуляцию азота в экосистемах. Неслучайно соотношение аминокиелот в различных почвах сходно и это сходство, как предполагается, обусловлено деятельностью микроорганизмов [Sowden et al., 1977]. Фосфор и белок микроорганизмов являются «мотором» круговорота,-элементов по трофическим цепям. Минерализуя органические остатки, фиксируя азот и отмирая, микроорганизмы обеспечивают высшие растения азотными соединениями, а следовательно круговорот элементов через высшие растения. Микроорганизмы) растворяя минеральные фосфаты, минерализуя органические и вместе с тем иммобилизуя фосфор в своих телах, определяют и доступность фосфора для растений [Хейман, 1979].. Следовательно, круговорот через растения и яшвотных прямо или косвенно контролируется микроорганизмами через ресурсы азота и фосфора в них.

Фактически доступность фосфора и аа^ота для растений будет определять аккумуляцию энергии в сообществах высшими растениями. Это в свою очередь определяет создание белковых соединений микроорганизмами и растениями. Белковые соединения потребляются животными, у которых «все

многообразие пищевых адаптаций... в конечном счете сводится к поступлению в организм различного количества белка по отношению к остальным пищевым веществам» [Черно- мордиков, Надъярная, 1962]. Следовательно, белок является фактором, 'лимитирующим не только продуктивность популяций, но и видовую структуру сообщества животных. Фосфор лимитирует преобразование энергии внутри сообщества и следовательно также влияет на продуктивность и структуру сообщества. Остальные элементы имеют подчиненное значение в круговороте, хотя в некоторых случаях имеются исключения. Использование животными белка и фосфора микроорганизмов расширило круговорот и обеспе- ¦ чило разнообразие, присущее природным экосистемам.