Выводы к главе 11
Среди многоклеточных эукариот, растения являются наиболее зависимыми от симбиозов с микроорганизмами, так как растения лишены способности к трофическим и защитным адаптациям, связанным с активным движением (которое характерно для животных) или с утилизацией нерастворимых веществ почвы (которую осуществляют грибы).
Растения являлись симбиотическими организмами с самого начала своей эволюционной истории, так как их ключевая биохимическая функция — фотосинтез, выполняется хлоропластами, возникшими из цианобактерий.
410 «Симбиотический опыт», накопленный предками растений, позднее оказался востребованным при организации взаимодействий с менее интегрированными грибными или бактериальными сожителями. Разнообразие этих взаимодействий отражается весьма высокой, по сравнению с животными и грибами, насыщенностью растительных геномов последовательностями ДНК, кодирующими рецепторы для сигналов, получаемых от микросимбионтов.
Несмотря на широкое структурно-функциональное разнообразие микробно-растительных взаимодействий, а также на таксономическую разнородность вовлеченных в них микроорганизмов, развитие симбиозов происходит по универсальной схеме, которая включает сигнальные взаимодействия партнеров, их обмен метаболитами, а также развитие новых клеточных и тканевых структур.
Обмен сигналами осуществляется во всех симбиозах и определяет перекрестную регуляцию генов партнеров, приводящую к их координированной экспрессии. Результатом этого обмена является тесная функциональная, а иногда и физическая интеграция генов партнеров, приводящая к формированию надорганизменных генетических систем, объектов изучения особого раздела генетики — симбиогенетики. Генетически интегирован- ные симбиозы возникли и эволюционировали, в первую очередь, как системы передачи, преобразования и хранения сигнальной информации, получаемой от партнеров в ходе тесного межорганизменного взаимодействия.
Обмен метаболитами является основой трофических симбиозов, в которых наблюдают двунаправленное движение питательных веществ в рамках обобщенных (транс-организменных) биохимических путей (метаболическая интеграция партнеров). В защитных симбиозах преобладает одностороннее движение питательных веществ — от хозяина к микросимбионту (что типично для патогенных систем, из которых возникли многие защитные симбиозы), однако в обоих типах симбиоза отношения партнеров могут быть описаны в терминах доноров и реципиентов адаптивно значимых функций.
Метаболический обмен партнеров микробно-растительного симбиоза осуществляется с использованием разнообразных форм «трофности». Хотя мутуализм основан главным образом на биотрофных отношениях партнеров, имеется целый ряд примеров участия в нем некротрофных процессов, например, питание ризобий тканями отмирающего клубенька бобовых, а также разрушение спорыньевыми грибами завязей или эпидермиса злаков. Кроме того, в мутуалистических симбиозах некротрофное питание может осуществлять растение-хозяин: у бобовых растений клетки клубеньков утилизируют стареющие бактероиды, а арбускулы и другие внутриклеточные структуры микориз (а иногда и межклеточные гифы микоби- онта) могут регулярно разрушаться клетками кортекса.
Развитие новых органов не является универсальным для всех микробно-растительных симбиозов: оно отсутствует при формировании эндо-
фитных и эпифитных ассоциаций, хотя обмен партнеров сигналами и метаболитами происходит весьма интенсивно. Очевидно, что в симбиозах (как и у свободноживущих организмов) вновь приобретаемые функции фиксируются в новых структурах только после длительного периода эволюции. Ярким примером этого является симбиотрофное питание азотом, которое у многих растений осуществляется в анатомически не оформленных ассоциациях с ризосферными или эндофитными микроорганизмами, однако лишь некоторые растения (двудольные, относящиеся к кладе Rosid I, голосеменные порядка Cycadales, примитивное цветковое Gunnera) приобрели специализированные органы, посредством которых осуществляется это питание.
Способность к развитию особых симбиотических структур варьирует в разных группах растений. Среди цветковых эти структуры наиболее распространены у двудольных, которые имеют морфогенетические программы, специализированные для развития ^-фиксирующих клубеньков и эктомикориз.
Долгое время считалось, что первичной и основной формой микробно-растительного взаимодействия является патогенез, а мутуалистиче- ские симбиозы могут возникать только из паразитарных систем путем «смягчения» антагонизма партнеров (переход от некроторофии к биотро- фии, приобретение патогенами полезных для хозяина функций, ослабление защитных реакций хозяина и т. д.). Однако в последние годы эта традиционная точка зрения подвергается ревизии, так как оказалось, что древнейшей формой микробно-растительного взаимодействия является арбускулярная микориза — мутуалистический симбиоз, который возник свыше 400 млн лет вместе с наземными растениями и, по всей видимости, явился одним из ключевых условий их выхода на сушу. Выявление эволюционной древности AM по отношению к другим типам симбиоза (в том числе и к фитопаразитарным системам) позволяет предположить, что микробно-растительные симбиозы возникли именно как мутуалисти- ческие комплексы, в которые уже затем «внедрились» антагонистические микроорганизмы, что привело к трансформациям систем управления микоризными симбиозами в системы контроля (защиты от) патогенов. Выявление на поверхности и в тканях растений многочисленной и чрезвычайно разнообразной микрофлоры свидетельствует о способности растения не только стабильно сосуществовать с самыми разными микробами, но и «рекрутировать» полезные формы из состава эндофитных и эпифит-
412 ных сообществ, предотвращая (резко ограничивая) трансформации своих микробных сожителей в патогенные формы.
Изучение растительно-микробных взаимодействий имеет огромную перспективу практического использования: оно позволяет предложить стратегию экологически устойчивого растениеводства, основанную на замене агрохимикатов (минеральные удобрения, пестициды) микробными препаратами. На современном этапе развития молекулярной генетики симбиоза эта стратегия может быть реализована в форме существенной перестройки надорганизменных генных систем, формируемых партнерами, что обеспечит не только улучшение уже существующих, но и создание принципиально новых симбиотических комплексов.
Общим итогом этой работы должен стать переход от возделывания растений к культивированию высокопродуктивных и экологически самодостаточных растительно-микробных комплексов, компоненты которых глубоко адаптированы друг к другу, проявляя способность к эффективному взаимодействию в широком диапазоне условий окружающей среды. Однако в настоящее время мы находимся лишь в начале этого пути, успех на котором может быть достигнут только в результате объединенных усилий специалистов, работающих в областях молекулярной биологии, экологии, генной инженерии растений и микроорганизмов.
Дополнительная литература Воронина Е. Ю. Микоризы в наземных экосистемах: экологические, физиологические и молекулярно-генетические аспекты миоризных симбиозов // Микология сегодня. М.: Национальная Академия Микологии, 2007. С. 142- 234. Лутова Л. А., Проворов Н. А., Тиходеев О. //., Тихонович И. А., Ходжайова Л. Т, Шишкова С. О. Генетика развития растений / Под ред. С. Г. Инге-Вечтомова. СПб.: Наука, 2000. 539 с. Молекулярные механизмы взаимоотношения ассоциативных микроорганизмов с растениями / Под ред. В. В. Игнатова. М.: Наука, 2005. 262 с. Проворов Н. А. Генетико-эволюционные основы учения о симбиозе // Журн. общей биологии. 2001. Т. 62. № 6. С. 472-495. Тихонович И. А., Проворов Н. А. {ред.). Генетика симбиотической азотфикса- ции с основами селекции. СПб.: Наука, 1998. 194 с. Тихонович И. А., Проворов Н. А. Симбиогенетика микробно-растительных взаимодействий // Экологии, генетика. 2003. Т. 1. № 0. С. 36-46. Тихонович И. А., Проворов Н. А. Симбиозы растений и микроорганизмов: молекулярная генетика агросистем будущего. СПб.: Изд-во СПбГУ, 2009. 210 с. Douglas А. Е. Symbiotic Interactions. Oxford; NY; Toronto: Oxford Univ. Press, 1994. 148 p. Rhizobiaceae. Молекулярная биология бактерий, взаимодействующих с растениями / Под ред. Г. Спайнка, А. Кондороши, П. Хукаса. Пер. И. А. Тихоновича, Н. А. Проворова. СПб.: Бионт, 2002. 567 с. Symbiosis: Mechanisms and Model Systems / Ed. J. Seckbach. Kluwer Acad. Publ., Dordrecht, Boston, London, 2002. 796 pp.