ВИДОВОЙ СОСТАВ ПАРАЗИТНЫХ ЦВЕТКОВЫХ РАСТЕНИЙ

Изложенные выше соображения имеют значение прежде всего для обсуждения вопроса о видовом составе паразитных цветковых растений. Очевидно, что в эту группу должны быть включены прежде всего зеленые и бесхлорофилльные чужеядные растения из семейств Scrophulariaceae, Oro- banehaeeae, Santalaeeae1 Olaeaeeae1 Opiliaeeae1 Misodendraeeae1 Loranthaceaey Balanophoraceae1 Cynomoriaceae1 Rafflesiaeeae1 Lennoaeeae1 Lauraeeae и Cuscu- taeeae.

Сложнее обстоит дело с зелеными и бесхорофилльными цветковыми растениями, которые относят по традиции к сапрофитным растениям* Исследователи уже давно отмечали, что так называемые сапрофитные

цветковые растения обладают многими чертами, сходными с особенностями тех растений, паразитная сущность которых не вызывает сомнений. Te и другие, в частности, имеют редуцированные листья и корни, редуцированные зародыши и т. п.

Ф. М. Каменский (1883) и Бернар (Bernard, 1899, 1904, 1909) еще в конце прошлого века показали, что при эндотрофных и эктэндотрофных микоризах орхидей и грушанковых (вересковых) в тканях корней цветковых растений происходят процессы фагоцитоза гифов микоризного гриба. G другой стороны, С. П. Костычев (1937, стр. 245) отмечал, что «поведение гриба во многих случаях напоминает типичного паразита». Мелин (Melin, 1925) на примере лесных микориз показал, что мутуалисти- ческий симбиоз имеет в своей основе обоюдный паразитизм. Сходные взгляды были высказаны также Бургефом (Burgeff, 1932, 1936, 1943, 1959),

С.              П. Костычевым (1937), Н. П. Горбуновой (1956, 1957, 1958), Шеде (Schaede, 1948, 1962), Бьёркманом (Bjorkman, 1959,              1960), Шмук-

]кером (Schmucker, 1959), Керном (Kern, 1959) и рядом других исследователей.

Bqe это заставляет нас пересмотреть представления о биологической природе так называемых сапрофитных цветковых растений, для которых характерны явления фагоцитоза.

Определение явлений сапрофитизма, согласно которому «сапрофитизм «состоит в потреблении растительным (сапрофит) или животным (сапро- ;зой) организмом разлагающихся органических веществ» (Скрябин, 1923, lt;стр. 15), неприменимо к группе сапрофитных покрытосеменных. В этой связи следует отметить прежде всего, что все известные по л у сапрофитные и сапрофитные высшие растения с эндотрофными типами микориз являются растениями, в клетках которых происходят процессы фагоцитоза (Имс, .Мак-Даниэльс, 1935; Купревич, 1952; Harley, 1959; Катенин, 1972, и др.).

Обращаясь к истории вопроса, мы можем видеть, что понятие о сапро- lt;фитизме микотрофных покрытосеменных возникло из наблюдений над бесхлорофилльными растениями, непосредственная связь которых с их микоризными грибами была в то время не известна или не ясна. Сошлемся на один яркий пример. На протяжении последних ста лет подъельник (Hypopitys monotropa) считали то сапрофитом, то паразитом, а иногда тем и другим одновременно. Так, Г. О. Александрович (1844) считал подъельник паразитным растением; Друде (Drude, 1873) полагал, что это растение сначала развивается как сапрофит, но впоследствии у него появляются паразитические соединения с корнями соседних деревьев; Кларке (Clarke, 1882) относил подъельник к паразитным травам; Ф. М. Каменский (1883) считал это растение типичным сапрофитом; Кэмп (Camp, 1940) отнес подъельник в группу растений-паразитов; В. Ф. Купревич (1952),

А.              И. Толмачев (1954), A. JI. Тахтаджян (1966) и другие называют подъельник сапрофитом, и, наконец, Хатчинсон (Hutchinson, 1959) вновь включил его в группу паразитных трав.

Среди покрытосеменных сапрофитами обычно называют лишенные хлорофилла растения из семейств Pyrolaceae, Orchidaceae, Burmanniaeeae, Gentianaceae и некоторых других. Зеленые растения из семейств Orehi- daeeae, Pyrolaceae и Burmanniaeeae часто называют полусапрофитами, имея в виду, что, помимо предполагаемого сапрофитного питания, эти растения еще и фотосинтезируют подобно обычным автотрофам.

Рассмотрим в связи с этим взаимоотношения в микоризных симбиозах более подробно.

Согласно взглядам большой группы исследователей (Miehe, 1918; Mac Dougal, Dufrenoy, 1944, и др.)gt; высшее растение и микоризный гриб находятся друг с другом в отношениях типа мутуалистического симбиоза. Мы, однако, уже отмечали выше, что понятие «мутуализм» не может отражать действительный принцип взаимоотношений компонентов консор- ция, поскольку альтруизм (дружественность) — понятие антропоморф-

ное, привнесенное человеком в сферу взаимоотношений между растениями в симбиозах.

Некоторые авторы считают, что в эндотрофных микоризных симбиозах гриб паразитирует на высшем растении (Renner, 1935; Burges, 1936; Romell, 1939, и др.). Напротив, другие исследователи считают, что высшее растение в этом случае паразитирует на своем микоризном грибе (Кернер, 1901; Kusano, 1911; Prat, 1934; Francke, 1934—1935; Camp, 1940; Liick, 1940, 1941; Vermeulen, 1947; Bjorkman, 1959, 1963, и др.). К этому выводу в отношении бесхлорофилльных микотрофных высших растений приходит в сущности и Бургеф (Burgeff, 1943, 1959), хотя он и называет эти консорции мутуалистическими симбиозами, а высшие растения в них — сапрофитами. Наконец, согласно взглядам Христофа (Christoph, 1921), Фрайслебена (Freisleben, 1934, 1936), Шеде (Schaede, 1948, 1962), Н. П. Горбуновой (1956, 1957, 1958), Штальдера и Шютца (Stalder, Schiitz, 1957), Шмукера (Schmucker, 1959а) и других, на высших ступенях микотрофии организмы, компоненты микоризного симбиоза, находятся друг с другом в отношениях взаимного паразитизма (аллелопаразитизма). К этой точке зрения присоединяется Гойман (Gaumann, 1954). Он предлагает отказаться от понятия «мутуалистический симбиоз» и называть в таких случаях отношения между партнерами «мутуалистическим паразитизмом».

Можно считать сегодня несомненно доказанным, что микотрофные покрытосеменные растения, лишенные корневых волосков, получают свою пищу из почвы только через посредство их микоризных грибов.

Известен и способ, посредством которого микотрофные растения на высших ступенях эволюционного развития микоризных консорциев добывают свою пищу из их микоризных грибов. Этот способ — фагоцитоз гиф гриба в клетках высшего растения (Burgeff, 1936, 1943; Горбунова, 1956, 1957, 1958, и др.).

Н.              П. Горбунова (1956, 1957, 1958) провела широкий анализ явлений микотрофии на примере голосеменных растений. Она пришла к заключению, что явления микотрофии в эволюционном аспекте характеризуются все большей приспособительностью компонентов друг к другу. Более того, Н. П. Горбунова (1957, стр. 38) приходит к выводу, что «во всех микоризах гриб извлекает из этого сожительства такую же пользу, как и при любой другой форме паразитизма».

Бургеф (Burgeff, 1943) выделил пять типов микориз, отражающих эволюционный путь развития микоризных сообществ. На низших ступенях их эволюционного развития мы находим явления резорбции солевого раствора из гиф гриба (halmophagie) или резорбцию сока гиф (chylophagie)r тогда как на высших ступенях развития микоризных консорциев происходит более или менее полное переваривание грибных гиф в клетках высшего растения (ptyophagie, tamniscophagie, tolypophagie).

Два первых способа взаимоотношений гиф гриба и высшего растения свойственны, например, многим древесным породам (halmophagie) или проталлиумам Lycopodium (chylophagie); три последних свойственны как раз тем растениям, которые относят к сапрофитам и полусапрофитам из семейств Orchidaceae, Pyrolaeeae1 Burmanniaeeae1 Triuridaeeae1 Gentianaeeaer Polygalaeeae и т. д.

Об антагонистическом (не в смысле направленного взаимного влияния, а как следствия их чужеядности) характере взаимоотношений компонентов даже в совершенном микоризном симбиозе свидетельствуют известные факты нарушения равновесия между его компонентами.

гриба условиях он может прийти к победе над корнем растения и вызвать его отмирание. По Люку (Liick, 1940), грибы и растения микотрофных Pyrolaceae находятся по отношению друг к другу в очень лабильном состоянии: в одних местах корня побеждает гриб, в других — растение. Об этом свидетельствуют и многочисленные случаи, когда гриб, атакующий семя орхидеи, вместо нормального и специфичного для него роста интенсивно пронизывает все клетки зародыша (в том числе и меристе- матические) и зародыш орхидеи гибнет. Наблюдаются и обратные примеры, когда защитные силы зародыша столь велики, что гифы гриба не могут проникнуть в его ткани, — этот путь также приводит к гибели зародыша орхидеи. Только в случаях установившегося (лабильного!) равновесия между защитными силами зародыша и агрессивными силами гриба происходит их нормальное симбиотическое развитие (Burgeff, 1936).

Таким образом, фагобионтный характер взаимоотношений между микоризным грибом и высшим растением очевиден как из того, что они взаимно получают друг от друга питательные вещества (Burgeff, 1936, 1943; Bjorkmann, 1956, 1959; Vermeulen, 1947; Kramer, Wilbur, 1949; Melin, Nilsson, 1950; Morrison, 1954, и др.), так и из фактов нарушения равновесия в микоризных симбиозах (Christoph, 1921; Luck, 1940, и др.) и из прямых наблюдений явлений фагоцитоза (Каменский, 1883; Burgeff, 1932, 1936, 1943; Горбунова, 1956, 1957, 1958, и др.).

Для нас важно отметить, что взаимовыгодное в конечном счете сообщество микоризного гриба и цветкового растения есть результат развития отношений, построенных на принципах взаимного фагобиоза. Отсюда следует вывод, что покрытосеменные растения с развитыми эндотрофными и эктэндотрофными микоризами мы можем, по-видимому, включить в группу паразитных покрытосеменных растений (Терёхин, 1965 и др.).

Переваривание и усвоение содержимого гиф микоризного гриба является если и не всегда единственным, то всегда облигатным способом питания сапрофитов и полусапрофитов и очевидным прямым свидетельством того, что обладающие этим свойством растения являются растениями- паразитами.

Многие морфологические аспекты эволюции сапрофитных покрытосеменных становятся понятными только при обсуждении их в рамках «паразитарных» представлений о биологическом статусе этих растений (Терёхин, 19626, 1965). Свидетельства в пользу признания паразитной природы взаимоотношений в приведенных выше микоризных консор- циях составляют лишь небольшую часть того фактического материала, который сегодня находится в распоряжении биологов.

Сошлемся в заключение на знаменательное высказывание Шмукера (Schmucker, 1959а, стр. 383), предпринявшего недавно обзор проблемы микотрофии в целом: «Здесь едва ли можно предположить что-либо другое, чем то, что высшие растения получают органические вещества из почвы при посредстве гриба и полностью живут за его счет, т. е. паразитируют. Обычно такие бесхлорофилльные растения все же причисляют к сапрофитам. Точнее же говоря, гриб является сапрофитом, а высшее растение на нем паразитирует. Во всяком случае так живет сапрофитный консорций. Обычно не обращают внимания на то, что, например, кон- сорций Neottia состоит из одного явного, а другого невидимого партнера, и называют его по первому партнеру. В этом смысле Neottia и другие подобные растения принято считать сапрофитами, как это почти всегда и делается. Для этих голосапрофитов не может возникнуть вопроса — полезно ли это огрибление, безразлично или вредно. Основная черта их отношений ясна». Мы лишь добавим от себя, что основная черта их взаимоотношений — взаимный паразитизм высшего растения и гриба в кон- сорции (аллелопаразитизм). То, что гриб является, кроме того, и сапрофитом, не исключает того обстоятельства, что в консорции он ведет себя как паразит.

ТАБЛИЦА I

Состав групп паразитных Angiospermae (включая облигатные микоризные консорции с явлениями фагоцитоза)

В табл. I приведены группы паразитных Angiospermae. Вместе с группой аллелопаразитов паразитные покрытосеменные растения составляют примерно 33 ООО видов и входят в состав 14 порядков, 24 семейств и почти 1000 родов.

Интересно отметить, что в некоторых родах, как например в роде Striga или Pyrola, голопаразитные виды встречаются наряду с облигатными, хлорофиллоносными паразитными видами. Более того, хлорофиллоносные растения с развитым листовым аппаратом и голопаразитные формы с чешуями вместо листьев можно обнаружить в пределах одного и того же вида, например Pyrola subaphylla (табл. I). Эти примеры показывают, что значительные эволюционные изменения в направлении паразитизма могут совершаться в пределах рода. Последнее положение имеет для понимания возникновения и эволюции паразитизма особое значение.

В этой связи целесообразно хотя бы кратко коснуться вопроса о так называемых полупаразитных и полусапрофитных Angiospermae.

Термины «полупаразит» и «полусапрофит» употребляют обычно в отношении зеленых паразитных растений из семейств Loranthaceae1 Santalaceae и др. (Шишкин, 1955; Березнеговская, 1963), а также в отношении микотрофных растений с зелеными листьями из семейств Orchidaceae, Pyrola- Ceae1 Burmanniaeeae и др. Приставка «полу-» означает, что относящиеся сюда растения имеют также и свой собственный фотосинтезирующий аппарат.

В литературе между тем имеется и другое, более распространенное понимание степени паразитизма как меры облигатной зависимости паразита от хозяина (Визнер, 1892; Бейлин, 1948а, и др.). Авторы, придерживающиеся этой точки зрения, используют для выражения степени паразитизма термины «факультативный» и «облигатный».

Конечно, выделение факультативных и облигатных групп паразитов — лишь первая грубая классификация растений по степени их приуроченности к паразитному образу жизни. Однако эта классификация несомненно точнее и объективнее отражает суть дела, чем ничего по существу не выражающий термин «полупаразиты» (Терехин, 1965).

Что касается микотрофных растений, то, по-видимому, бесхлорофил- льность микотрофных паразитных покрытосеменных в некоторых случаях связана с иными ^факторами, нежели степень их зависимости от присутствия микоризного гриба. Например, хлорофилл может присутствовать не только у зеленолистных орхидей, но также и у безлистной бледно- ч зеленой Corallorhiza и у бурой Neottia. Представители рода Pyrola — облигатные паразиты. Тем не менее в пределах некоторых видов рода Pyrola (P. aphylla, P. subaphylla, P. dentata, P. Pieta1 P. ehlorantha) можно обнаружить все переходы от зеленых растений с развитой розеткой листьев до бесхлорофилльных форм с листьями, редуцированными до чешуй (Gamp, 1940; наши наблюдения над P. subaphylla; табл. I).

Весьма вероятно, что утрата хлорофилла объясняется во многих случаях тройным паразитизмом, или эпипаразитизмом по терминологии Бьёркмана (Bjorkman, 1956, 1959, 1960, 1961, 1963). В этом случае цветковое растение (Hypopitys monotropa) паразитирует на другом высшем растении (Pinus) через посредство общего для обоих растений микоризного гриба. Таким образом, в отношении облигатно-паразитных растений мы будем употреблять название «зеленые» и «бесхлорофилльные» (включая сюда растения с минимальным, визуально неулавливаемым присутствием хлорофилла и редуцированными до чешуй листьями).

В соответствии с изложенными выше соображениями в настоящем исследовании рассматриваются все группы чужеядных цветковых растений, включая облигатно-микотрофные виды с эндотрофными и эктэндо- трофными микоризами и выраженными явлениями фагоцитоза. Э. С. Терёхин