Фитофаги

Один из основных факторов, регулирующих обилие и продуктивность макрофитобентоса — активность животных-фитофагов. Наибольшую роль играют правильные морские ежи (Strongylocentrotus spp., Tetrapygus niger и др.), а также некоторые моллюски (все виды Strombus, Littorina spp., Collisella spp., Siphonaria lessoni, Fisurella picta, Chiton gra- nosus и др.) и ракообразные (Idotea spp., гаммариды), крабы (Graspidae, Xanthidae и Maj- idae), некоторые лангусты, раки-отшельники.

Классический пример взаимодействия макроводорослей, фитофагов и хищников — сложная система отношений между Macrocystis pyrifera, морскими ежами рода Strongylocentrotus и каланами (Enhydra lutris) в Северной Пацифике (от Калифорнии до залива Аляска). Морские ежи — излюбленная пища каланов, очень эффективно контролирующих их численность. В результате уничтожения человеком почти всей северотихоокеанской популяции каланов пресс хищников был снят, и ежи размножились в невиданных дотоле количествах. За короткое время они полностью уничтожили все доступные им заросли макроцистиса, после чего произошла их массовая гибель от голода и эпизоотии, начавшейся из-за скученности. Заросли макроцистиса начали постепенно восстанавливаться. Одновременно были приняты жёсткие природоохранные меры в отношении каланов, их популяции частично восстановились, и система пришла в относительное равновесие.

Однако дальнейшие исследования (Cowen et al., 1982) показали, что всё не так просто. У побережья Калифорнии исключительно сильные зимние штормы (волны достигали высоты 8 м) в конце 1970-х гг. практически полностью уничтожили заросли макроцистиса, а морских ежей «загнали» в защищённые места. Серия натурных экспериментов с контролем численности морских ежей на опытных площадках показала, что, хотя их роль в регуляции структуры донных фитоценозов высока, абиотические факторы могут иметь

Рис. 3.41. Динамика келпов Macmcystis pyrifera у Point Loma, Калифорния.

Деятельность по восстановлению келпа (прямой контроль над численностью морских ежей) началась на юге в 1963 г. По North (1987).

гораздо большее значение, особенно в годы экстремальных погодных явлений. Авторы считают, что динамическая схема «водоросли - ежи - каланы» справедлива лишь для отдельных участков побережья, и экстраполировать её на всю Северную Пацифику нет оснований.

Приведённый пример демонстрирует, как трудно бывает определить и вычленить действующие факторы при натурных исследованиях. В 1960-70-х гг. вдоль побережья Новой Шотландии (Канада) морские ежи Strongylocentrotus droebachiensis так размножились, что истребление ими зарослей бурых ламинариевых водорослей (келпа) приобрело катастрофический характер. Причины столь массового развития ежей были не ясны до тех пор, пока в лабораторных экспериментах не было показано, что пелагические личинки ежей лучше всего развиваются и активнее питаются при температуре воды около 9°С, чем при 3 и 6°С. Анализ многолетних (1955-1985) данных по температуре поверхностных вод региона показал, что единственное за все 30 лет отклонение от средних значений в сторону существенного повышения произошло в 1960 г.

Массированное воздействие фитофагов на макрофитобентос может сказываться на протяжении долгого времени после его окончания. В Новой Шотландии (Канада) в 1965-66 гг. было детально изучено вертикальное распределение 39 видов донной растительности от литорали до нижней границы фитали, проходившей на глубине 40 м. В 1976-79 гг. нашествие морских ежей превратило фиталь в пустыню («ежовую пустошь»), и численность ежей стала падать, а в 1980-81 гг. эпизоотия пресекла их деятельность окончательно. Восстановление келпа началось уже в 1982 г., а в 1984 г. было проведено повторное альгологическое исследование района. Подводные заросли восстановились на мелководье, но в нижней фитали кардинально изменился видовой состав сообщества. Полностью исчезла ассоциация сциафильных багрянок Phyllophora truncata + Polysipho- nia arctica, сменившись ассоциацией красных нитчаток, которые в 60-е гг. хотя и встречались, но не доминировали. Та же картина наблюдалась и в нижнем ярусе в средней фитали: если в 1960-е гг. под пологом келпа (Agarum cribrosum) доминировала крупная разветвлённая красная водоросль Odonthalia dentata, то в 1984 г. она вообще не была обнаружена, а её место заняли мелкие нитчатые багрянки Antithamnionella Jloccosa и Scagelia со- rallina, типичные виды-оппортунисты. Заметим, что в 1984 г. не было найдено ни одного живого морского ежа (Novaczek, McLachlan, 1986).

В прибрежных водах Вьетнама в последние годы происходит стремительная деградация коралловых рифов. Это связывают с двумя антропогенными факторами: (1) эвтро- фикацией за счёт бытовых стоков и (2) выловом коралловых рыбок для продажи аквариумистам — одним из основных источников дохода населения прибрежных районов. Эвтрофикация вызывает бурный рост нитчатых и одноклеточных водорослей в перифитоне кораллов.

На рифах Калифорнийского залива желтохвостая рыба-хирург избирательно питается мелкими нитчатыми водорослями с нежным талломом (Ceramium, Polysiphonia, Graci- laria), исключая из рациона грубые бурые водоросли (Sargassum, Padina, Dictyota). Казалось бы, высокая пищевая активность рыб должна уничтожить нитчатки, а бурые водоросли, избавившись от топического конкурента, начнут процветать. Однако на тех рифах, где рыб было много, биомасса не только нитчаток, но и крупных бурых водорослей была очень низкой. Это объясняется тем, что рыбы, активно поедая нитчатки, вместе с ними захватывали и проростки крупных водорослей, нарушая процессы естественного восстановления зарослей. А там, где рыб было мало, не только крупные формы развивались нормально, но и нитчатки достигали необыкновенно крупных размеров, особенно вблизи кустов бурых водорослей. При этом рыбы продолжали поедать только мелкие нитчатки, явно принимая их большие кустики за несъедобные макрофиты. В результате на расположенных рядом рифах сформировались совершенно разные фитоценозы, хотя и сходные по флоре, но принципиально различающиеся по структуре доминирования. Таким образом, интенсивная деятельность рыб-фитофагов парадоксально трансформирует донное сообщество водорослей в сторону преобладания своего пищевого объекта — мелких высокопродуктивных форм, подавляя при этом развитие крупных, медленно растущих макрофитов, не входящих в рацион фитофагов (Montgomery et al., 1980).

В тех местообитаниях, где хищник не уничтожает популяцию фитофагов (как это делает калан с морскими ежами), а сосуществует с ними в динамическом равновесии, деятельность фитофагов приводит к мозаичности растительного покрова.

Характер индуцированной фитофагами мозаики зависит от сезона, во время которого происходит опустошение участка дна. В прибрежных водах юга Чили основными фитофагами являются брюхоногие моллюски Collisella spp.

Повышенная концентрация фитофагов — в результате эксперимента или после массового выплода — приводит к опустошению участков дна, на котором начинают доминировать усоногие раки и корковые водоросли. В зависимости от того, в какое время года — весной или осенью — участок дна освобождался от растительности (фитофагами или механически), дальнейшая сукцессия шла разными путями. Весной начиналась быстрая колонизация свободного субстрата эфемероидными макроводорослями, затем (через 9-10 мес.) появлялись поселения усоногих (занимая до 50% площади), после чего развивалась Iridaea, в течение полугода полностью возвращая себе положение абсолютного доминанта, и через 17 месяцев экспериментальный участок уже неотличим от окружающих.

Если же субстрат освобождался осенью, то его практически полностью занимали усоногие, а из водорослей развивались только корковые багрянки. Такое положение сохранялось в течение двух лет наблюдений (Jara, Moreno, 1984).

Снятие пресса фитофагов в натурных экспериментах меняет вертикальную зональность макрофитобентоса. Периодическое (раз в 15 дней) полное удаление моллюсков- грейзеров с вертикальной скальной стенки привело к увеличению в глубину зоны произрастания доминанта Iridaea boryana с вытеснением обычной растительности (Ulva, кораллиновые багрянки); увеличению продолжительности вегетации эфемероида Porphyra columbina на два месяца; к появлению новой зоны, сформированной Gymnogongrus fur- cellatus, не наблюдавшейся на контрольной стенке. Таким образом, низкая численность фитофагов приводит к снижению видового разнообразия сообщества из-за несдерживаемого развития вида-доминанта (в данном случае иридеи), а их высокая численность вызывает тот же эффект из-за выедания (Moreno, Jaramillo, 1983).

Воздействие фитофагов зависит и от стадии жизненного цикла водоросли, более того: существует мнение, что смена генераций у ряда гетероморфных видов возникла как приспособление к сезонным изменениям активности фитофагов (Lubchenko, Cubit, 1980). У побережий США обитает ряд гетероморфных макрофитов: зелёные Ulothrix и Urospora; бурые Petalonia и Scytosiphon, красные Bcingici и Porphyra. Стадия вертикально растущего таллома (в виде пластин, трубочек или нитей) вегетирует зимой, а корковая или сверлящая стадия — летом или круглогодично. Фитофаги (моллюски Littorina littorea и Collisella digitalis) питаются только вертикальными талломами: плотно прижатые к субстрату или даже погружённые в него корки, к тому же выделяющие отпугивающие вещества (танни- ны), их не привлекают. При этом повышенная пищевая активность фитофагов наблюдается летом, зимой она снижена. Такое совпадение явно не случайно: если убрать пресс фитофагов, то вертикальные талломы выживают и в летнее время, несмотря на неблагоприятные для них высокие температуры и сильную инсоляцию. Зимой, при незначительной активности моллюсков, вертикальная стадия обеспечивает ряд важных популяционных свойств: быстрые рост, накопление биомассы и достижение репродуктивной зрелости. Следовательно, в тех районах, где наблюдается сезонное изменение пищевой активности фитофагов, водоросли с гетероморфной сменой генераций получают явное преимущество перед изоморфными видами. Сам механизм «переключения» с одной стадии на другую может регулироваться физическими факторами (температура, инсоляция, фотопериод, волновая активность), с изменениями которых связаны и сезонные колебания активности фитофагов.

Макрофиты выработали различные защитные механизмы от фитофагов. Виды-оппортунисты (r-стратеги) избегают полного уничтожения или за счёт короткого жизненного цикла («избегание во времени»), или за счёт пятнистого пространственного распространения («избегание в пространстве»). К-стратеги защищаются жёсткостью талломов и методами «химзащиты». Кроме того, значительная часть (42%) съедаемых фитофагами макрофитов оказалась способной противостоять перевариванию: из фекальных пеллет морского ежа Tetrapygus niger были выделены культуры съеденных водорослей. При этом соотношение массы г- и К-стратегов в пищеварительном тракте фитофагов было 63% и 37%, а в выделенных культурах — 85,6% и 15,4%, соответственно. Фитофаги различаются по переваривающей способности: так, Enteromopha compressa и Ulva rigida дают жизнеспособные культуры из пеллет Siphonaria lessoni и Fissurella crassa, но Collisella zebri- na и Littorina peruviana переваривают эти водоросли без остатка. Porphyra columbina противостоит перевариванию только S. lessoni, в кишечниках других моллюсков она гибнет. У более сложно организованных водорослей выживают в основном тетраспоры (багрянка Gelidium lingulatum) или кусочки базального диска (Iridaea laminarioides). Однако вегетативные частички таких растений, хотя и развиваются в культуре, но не продуцируют органы прикрепления, следовательно, в природе они обречены на гибель. Таким образом, фитофаги могут разносить пропагулы (споры, зооспоры, зиготы, кусочки меристемы) своих пищевых объектов, способствуя их расселению, причём, прежде всего это касается высокопродуктивных видов-оппортунистов, составляющих основу рациона (Santelices et al., 1983; Santelices, Ugarte, 1987).

В сбалансированных экосистемах фитофаги потребляют не более 10% продукции водорослей (Mann, 1973), определяют сукцессионную смену растительности и даже способствуют расселению своих пищевых объектов, поддерживая при этом высокое видовое разнообразие донных фитоценозов.

Следует также помнить, что в исходные сообщества умеренной Пацифики и Атлантики ещё совсем недавно входили морские коровы, пасшиеся на ламинариевых, как дюгони ныне пасутся на лугах морских трав в тропиках. Судя по популяции морских коров на Комадорских островах в момент их обнаружения, плотность животных была весьма велика. Рост численности морских ежей, кроме каланов, сдерживают и другие питающиеся ежами хищники: крупные десятиногие ракообразные, гастроподы, морские звёзды и рыбы. Эти виды (за исключением морских звёзд), как и каланы, являются объектом промысла, т. е. их численность снижена по сравнению с естественным уровнем. Поэтому сбалансированность современных сообществ макрофитов, вероятно, существенно ниже их естественного состояния.